玉米是异花授粉植物，杂交育种产生典型的生长和产量优势，而自交（授粉）导致严重的衰退现象。虽然玉米杂种优势在农业生产中广泛利用，但是自交衰退的机理很不清楚。近日，南京农业大学多倍体杂种优势研究团队在Science Advances上发表了题为“An epigenetic basis of inbreeding depression in maize”的研究论文，揭示了玉米自交衰退的表观遗传调控机制。
1876年，Darwin首次提出了自交衰退现象。与杂种优势相反，自交衰退是指连续多代自交引起生长势、繁殖能力和产量下降的一种现象，在自然界中普遍存在。比如，动物间近亲繁殖会产生疾病。目前解释自交衰退的遗传假说认为，自交纯合性的增加会引起隐性有害基因的暴露和超显性位点的丢失，从而引起自交衰退。然而很多现象与该假说不符，例如，连续自交10代遗传上基本纯合的玉米系，继续自交仍然会引起产量持续降低，而杂交可以恢复部分优势。这些研究表明遗传学理论无法完全解释自交衰退。自花授粉拟南芥自交衰退不明显，然而其甲基化相关基因的突变体在自交过程中表现出明显的表型衰退。研究发现动、植物的自交或近亲繁殖会引起DNA甲基化增加。有趣的是，利用甲基化转移酶抑制剂5-氮杂胞苷（5-aza-2'-deoxycytidine）处理自交衰退的蓝盆花会消除其部分衰退现象。这表明DNA甲基化在自交衰退过程中可能扮演了极其重要的角色，尤其在缺少遗传多样性的群体中。
图1 玉米自交衰退过程中CHH甲基化显著增加
该研究通过比较玉米不同世代自交群体在第7-第11代（S7-S11）之间，以及自交群体S11与随机交配群体M11之间的生长势和DNA甲基化变化，发现自交衰退过程中伴随着基因上下游CHH甲基化的升高（图1）。而自交引起的DNA甲基化增加的区域富集Teosinte branched 1/Cycloidea/Proliferating（TCP）结合位点TBS和调控染色可及性的元件。相应的，自交衰退过程中这些DNA甲基化升高的区域表现出染色质可及性的降低，以及两个抑制性组蛋白修饰H3K27me2和H3K27me3水平的增加。TCP调控的线粒体、叶绿体和核糖体功能相关基因在DNA甲基化增加的基因中显著富集，并且这些基因的表达随着DNA甲基化升高而降低。有趣的是，随机杂交能够逆转这些自交诱导的高甲基化和TCP调控基因表达的下降，从而恢复生长势。随后，作者利用凝胶阻滞分析（EMSA）、DNA亲和纯化定量（DAP-qPCR）以及基于CMV-VIGS载体的病毒侵染实验，证明了玉米自交诱导的启动子区域的高甲基化会影响ZmTCP蛋白的结合，影响其下游基因的表达，从而表现出生长势的降低（图2）。
图2 TBS位点的高甲基化介导玉米自交衰退
综上所述，该研究通过多组学联合分析和分子生化实验揭示了DNA甲基化介导玉米自交衰退的分子机制，为自交衰退的表观遗传调控研究提供了新观点。南京农业大学农学院博士研究生韩同文，博士毕业生王方（现山东农业大学副教授）为文章的第一作者，德克萨斯大学奥斯汀分校教授Z. Jeffrey Chen为通讯作者，南京农业大学宋庆鑫教授、叶文雪博士，山东农科院玉米所汪黎明研究员、刘铁山副研究员为共同作者。
论文链接：https://advances.sciencemag.org/content/7/35/eabg5442
日期：2021-09-01
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